1998年夏季，拥有预测型未来视的女孩濑尾静音（井口裕香 配音）邂逅伽蓝之堂的黑桐干也（铃村健一 配音）。从对方口中，她了解到未来视的真相，心中的疑惑和焦虑也烟消云散，但同时也看到了干也悲剧性的未来。另一方面，拥有测定型未来视的职业炸弹狂魔仓密目琉夏，利用自己构建的未来制造一系列恐怖袭击事件，直到他遭遇冷静干练的两仪式（坂本真绫 配音），命运的齿轮开始转动。转眼来到2010年，失去了未来视能力的瓶仓光瑠（石田彰 配音）转行做了绘本画家，命运安排他和两仪式及其女儿未那（金元寿子 配音）相逢，此后他和崇拜自己的未那拜访了传奇占卜师观布子之母……本片根据奈须蘑菇以及武内崇创作的同名原作改编。
主人公方寒在经历了残酷的仙魔斗争、同门的尔虞我诈、挚爱红怡牺牲之后，内心逐渐从懵懂少年成长为沉着果决的男人。
正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
