故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
「あいつが……俺の家族を……！」──国中に四散したカードの回収を命じられている王家直属のスパイ組織《ハイカード》。その一員であるフィンには断片的にしか過去の記憶がない。覚えているのは燃え盛る家……息絶えた家族……そして、黒い甲冑を纏った騎士の姿だけ。あの騎士はなぜ家族の命を奪ったのか？真実を知るために、フィンはバディであるクリス、リーダーのレオ、ウェンディ、ヴィジャイと一緒にハイカードの活動を続ける。ところが、フィンの前に再び黒騎士が姿を現したことで運命の歯車は大きく動き出す。また、フォーランドいちのマフィア組織、クロンダイクファミリーとの抗争も激化。王家の戴冠式までにカードを回収しなければならないハイカードだったが、ここにきてチーム史上最大の危機を迎える。ピノクルのCEOセオドールとクロンダイクのBOSSバンの因縁が引き起こした悲劇と邂逅。散り散りになる仲間と新たなファミリーの存在。ベールに包まれたカード誕生の秘密と伝説の魔術師──世界の秩序を守るも混乱に陥れるも、意のまま。選ばれし者に人知を超えた異能力を与える《エクスプレイングカード》を巡り、すべてを賭けるプレイヤーたちの狂騒争奪戦（ゲーム）が、再び、幕を上げる！Are you ready？ It's“TRUTH”Showdown!!
阿良良木历（神谷浩史 配音）正在为了即将到来的考试进行着刻苦的准备，一次偶然中，阿历发现镜子里竟然映不出自己的身影，惊慌失措的他找到了专门研究不思议事件的斧乃木余接（早见沙织 配音）和影缝余弦（白石凉子 配音），让阿历没有想到的是，两人竟然告诉他，他即将要变成吸血鬼了。 某日，一股邪恶的势力出现，阿历的两个妹妹火怜（喜多村英梨 配音）和月火（井口裕香 配音）遭到了绑架，同时失踪的还有独臂少女神原骏河（泽城美雪 配音），目的只有一个，那就是逼迫阿历就范。就这样，阿历和余接一起踏上了救援的旅途，最终，他能否抵抗命运，并且救回生命中重要的人们呢？
性格乖僻、沉默寡言的出租车司机小户川，卷入女子高中生失踪事件。
