藤井夏生（八代拓 配音）幼年时失去了母亲，因此对年长的女性充满了憧憬。一次偶然中，夏生在学校的楼顶遇见了英语老师橘阳菜（日笠阳子 配音），阳菜温柔的身影深深的将夏生吸引，令他不自觉的坠入了爱河。然而夏生知道，自己和老师是不可能有结果的，于是，他将郁闷发泄到了联谊活动之中。 在联谊会上，夏生邂逅了名为瑠衣（内田真礼 配音）的女孩，那一天，瑠衣将自己的第一次献给了夏生。之后，夏生的父亲告诉他自己即将再婚，而女方要带她的两个女儿住进夏生的家中。让夏生没有想到的是，这两个姑娘竟然正是阳菜和瑠衣。
万众瞩目的盛世婚礼却成新娘云望舒一族的灭门血宴。宗门覆灭、亲族尽屠，皆因一场精心布下的阴谋。而她心脉俱毁，浴血而逃，生死边缘与神秘势力“罗异阁”达成换心之契。蛰伏六十载，昔日年少天骄，今成血衣罗刹，以“曦和”之名，她云望舒誓要以仇敌之命，血祭宗门冤魂！
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在参拜母亲坟墓的回程途中，真嗣（绪方惠美 配音）和葛城美里（三石琴乃 配音）遭遇了第七使徒的攻击，关键时刻2号机势如破竹挫败对手，真嗣也由此结识了2号机的操纵者式波·明日香·兰格蕾（宫村优子 配音）。与沉默寡言的绫波丽（林原惠美 配音）不同，明日香自信张扬，甚至有些自大，在和真嗣相处的日子里，彼此闹出不少的笑话。他们三人分别驾驶着零号机、初号机和2号机，抵抗了第八使徒猛烈的攻击，在这一过程中，淡淡的情愫悄然在这三个青年男女的心中萌生。不久后，第九、十使徒相继降临，真嗣他们面临着生与死的残酷考验……rn本片为福音战士新剧场版四部曲第二部。
