故事承接《鬼灭之刃柱训练篇》。
军方和汽车人的秘密合作计划面临被取消的危险，而重新复活的威震天和红蜘蛛引领霸天虎军队，密谋夺取能量源，企图在地球掀起又一场腥风血雨。 此时主人公萨姆（希安·拉博夫 Shia LaBeouf 饰）告别相恋的女友米凯拉（梅根·福克斯 Megan Fox 饰），要开始自己梦寐以求的大学生活了，但一切似乎都不那么顺利，一块小小的魔方碎片似乎在给予萨姆某种启示。为了获取魔方里的信息，霸天虎开始了对萨姆的追击，擎天柱为了保护萨姆而牺牲，萨姆受其感召，决定重新担负起自己的使命。 萨姆在自己室友里奥（雷蒙·罗德里格斯 Ramon Rodriguez 饰）和“机器战士”西蒙斯（约翰·托尔托罗 John Turturro 饰）的帮助下，与女友米凯拉根据魔方碎片给萨姆的提示来到了埃及，他们在金字塔里发现了能量源。而此时，霸天虎的军队也赶到了埃及。军方此时有一小队人马也在西荤斯的要求下带着擎天柱的尸体来到了埃及，善恶双方力量在那片金色的沙漠展开了殊死搏斗。
大学同学约翰（保罗·路德 Paul Rudd 饰）的来电让柏迪亚（蒂娜·菲 Tina Fey 饰）十分意外，电话中，约翰邀请柏迪亚参观他所在的学校，作为同行，柏迪亚欣然前往。约翰的学校给作风保守古板的柏迪亚带来了很大的震撼，一些小小的改变在她的观念中逐渐形成。 约翰此次发出邀请其实还有另外一个目的，他发现自己学校中一位名叫杰瑞玛（纳特·沃尔夫 Nat Wolff 饰）的学生很可能和柏迪亚有着一段古老的渊源。果不其然，当柏迪亚看到杰瑞玛时，她感到内心里涌现出了一种特殊的感情。与此同时，她和约翰之间的距离也越来越近，幸福，在不经意间造访了这个善良的女人。
