恶棍们想利用龙的生命力为非作歹，两个来自不同世界的少年用他们新获得的忍者力量保护龙免受侵害。
影片片名致敬了小说家吉野源三郎在1937年发表的同名著书，但电影故事完全由宫崎骏原创。讲述二战后丧母的少年牧真人与一只会说话的蓝鹭相遇，展开不可思议的冒险旅程。
温氏横行，生灵涂炭。江湖仙门义士发动“射日之征”，合力讨伐温氏。“夷陵老祖”魏无羡虽在推翻温氏中立下了汗马功劳，却因修非常道且太过强大而遭人忌惮坑害，致万人唾骂，被情同手足的师弟带人端了老巢，身陨形灭…… 十三年后，魏无羡被人献舍，并再度与姑苏蓝氏蓝忘机、云梦江氏江澄等旧人相遇，前尘谜团未消，江湖疑云再起。 而这一切恩怨情仇，都要从他们少年时说起……
美月（桥本千波 配音）和夕哉（间岛淳司 配音）虽然身为兄妹，却并没有血缘关系，父母的重新结合让两人住到了同一屋檐下。个性有些傲娇的美月对夕哉这个突如其来的“哥哥”态度十分冷淡，但随着时间的推移，美月发现了夕哉善良的一面。 一位名叫寿日和（小仓唯 配音）的幽灵少女出现在了美月的身边，寿日和告诉美月，自己死于一场交通事故并且丧失了记忆，脑海中唯一能够记得的就是自己非常非常的喜欢夕哉。寿日和附身在了美月的身上，希望能够借助美月的身体帮助自己了却夙愿归天成佛，然而，对于被附身之后态度变得十分奇怪的美月，夕哉究竟抱有着怎样的感情呢？
