西宁少年陈长生身患奇症活不过二十岁，为寻改命之法，前往神都参加大朝试，却因与真凤徐有容的一纸婚约，遭受打压，被流放进废弃的国教学院。陈长生凭借三千道藏，开启修行逆袭之旅，青藤宴废天海牙儿，未央宫胜神国七律，更是与伙伴唐三十六、落落、轩辕破奋战大朝试，夺得首榜首名，却得知改命之法难如登天。陷入迷茫的陈长生，在天书陵见证一代传奇荀梅陨落，激励他继续前行，在周园与魔族的战斗中，遇见乔装而来的徐有容，二人一路生死相依，联手挫败魔族阴谋，彼此相爱，却因周园崩塌分离。
曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
