前作の主人公・円堂守ら率いる日本代表選手「イナズマジャパン」がFFI世界大会で優勝した10年後、松風天馬はそんな円堂らイナズマイレブンに憧れ、雷門中学校に入学し、雷門サッカー部に入部。しかし、サッカーは腐敗し、あの頃の熱いサッカーはどこにもなかった。突然、渦巻く暗雲に巻き込まれていく天馬たち。それが悲劇の始まりであった。あの頃のサッカーを取り戻すため、雷門イレブンが雷門サッカー部の監督となった円堂と共に立ち上がる…!
现实中一切极端的梦境，都凝聚着可怕的能量。唯有将这些梦境送入异次元世界——梦界化消，才能避免这些能量对现实世界造成扭曲动荡。个性跳脱的任小冲，因巧合被来自梦界的渡梦使选中，成为笛见塔的化梦武士，展开了奇异的化梦之旅。在他与同伴武伽矛盾加剧的同时，另一座墨决塔悄悄展开了对笛见塔的侵略阴谋，并牵扯出梦界沉睡已久的秘密传说……
