住之江圭太是个临近高中升学考试的初中三年级男生。他在小时候由于父亲再婚，而和可爱的双胞胎姐妹·亚香和理香成为了姐弟。尽管没有血缘关系，三人也关系和睦地一同成长，但不知从何时开始，亚香和理香却似乎对圭太产生了恋情。看似是个认真的人、实际上是闷骚类型的亚香，以及虽然说话很冷淡、内在却很积极的理香。被两人所逼近的圭太，陷入了并非是由于应考学习所导致的、另一种意义上的困境。
曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
