艾莉丝消失后过了几个月。鲁迪乌斯尽管内心感到空虚，还是为了寻找母亲塞妮丝，来到巴榭兰特公国的第二都市罗森堡。胸中抱着强烈孤独感的鲁迪乌斯原本打算单独行动,却受到路上认识的队伍半强迫式的邀约，和他们一起处理委托..... 「我不能自暴自弃，该去做那些必须做的事情」。历经千辛万苦后，对于和艾莉丝分离一事应该已经做出决断。然而，这件事却在意外的方面侵蚀鲁迪乌斯..….... ?
故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
在昆虫世界里，一群善良的甲虫每日辛劳耕作，建设他们的家园。而在甲虫王国那个最偏僻的山茶村中，却隐藏着一个不为人知的秘密。某天，星仔（赤焰七星）驾着垦泥车开垦自家荒地时，被威龙（乌甲威龙）硬拉上山顶观看一场骑刃王比赛，为了说服对方赔自家的茶树，星仔驾驶垦泥车利用仅剩的3%能量撞翻了对手，但这也让他意外地发现，自己驾驶的垦泥车其实是赤焰家族的家传超级骑刃王——龙战骑。但得知山茶村里有这样一个人之后，狮鹫山庄第一高手钢千翅以及白虎车队队长铠甲神便相继挑战星仔试图分个高下。为了应战，原本想隐瞒事实的赤焰爷爷只得道出实情——星仔的父亲因为驾驶龙战骑比赛而死在了赛场上，而他不希望同样的悲剧和宿命在星仔身上重演，便将龙战骑的外壳卸下，将他伪装成一辆垦泥车，并不许星仔使用它去战斗。他怀着冠军梦想来到大城市，并与钢千翅，铠甲神，苗纹纹组成圣兽队，迎接新的挑战。在成长过程中，他得知一个邪恶科学家为了赢得冠军操纵比赛，团队运用自身神奇力量瓦解了邪恶科学家的阴谋，赢得了总决赛冠军，成为拯救甲虫世界的传奇英雄。
