从前有位“光之巨人”,他负责保卫世界和平,对抗巨型怪物和外星人入侵的威胁。他就是机动奥特曼。他曾在执行任务时与科学考察队员早田进建立起联系,并在使命完成后离开了地球。时至今日,人类已进入了繁荣时代,但这只不过是和平的假象...现在,世界再次需要“光之巨人”的力量。就在这时,一个新的英雄出现了,他继承了光的基因。但是他并不高大,是一名中等身材、多愁善感的高中生,穿着金属动力制服。他的名字叫早田进次郎,是初代机动奥特曼早田进的儿子。早田进次郎克服种种困难成为新一代机动奥特曼,一个新的故事就此展开。
由于两位假面骑士的活跃,邪恶组织·杰鲁修卡被消灭,但是首领又创建了新组织·毒蝎帮(又译“迪斯特龙”)。本乡猛的学弟·风见志郎偶然目击毒蝎帮的行动,而受到该邪恶组织的追杀,之后父母以及妹妹都被毒蝎帮的怪人所杀。志郎为了向毒蝎帮军复仇而要求1号和2号替他改造,但二人知道改造人的悲哀,而拒绝了他。后来1号和2号落入了毒蝎帮的陷阱而陷入危机,志郎舍命相救,被机关所伤而奄奄一息,为了救他一命,1号、2号不得不将他改造成改造人·假面骑士V3。
正就读中学的少年迈尔斯(沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音)意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤,随后身体发生奇特的变化。偶然机缘,他目睹了蜘蛛侠(克里斯·派恩 Chris Pine 配音)和犯罪头目金并(列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音)的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙,蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久,来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克(杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音)出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋,并帮助这个帕克返回自己的宇宙,他们闯入金并的老巢。在这一过程中,二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时,来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……