正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
以主人公安久为轴，描写战斗少女们的群像剧。故事讲述了掌握了高端情报技术“玛娜”的人类，借助它的力量克服了地球上的战争、饥饿、污染等问题，终于迎来了和平的理想乡。然而，作为皇国第一皇女的安久丽莎，却因无法使用这等魔法之力而沦为士兵，并被派遣到偏僻的岛屿上，同其他少女们操纵变形人型兵器“帕拉美露”，共同对抗入侵而至的巨大攻击型生物——龙。于是，少女的不屈物语就此开始了……
