《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
藤井夏生（八代拓 配音）幼年时失去了母亲，因此对年长的女性充满了憧憬。一次偶然中，夏生在学校的楼顶遇见了英语老师橘阳菜（日笠阳子 配音），阳菜温柔的身影深深的将夏生吸引，令他不自觉的坠入了爱河。然而夏生知道，自己和老师是不可能有结果的，于是，他将郁闷发泄到了联谊活动之中。 在联谊会上，夏生邂逅了名为瑠衣（内田真礼 配音）的女孩，那一天，瑠衣将自己的第一次献给了夏生。之后，夏生的父亲告诉他自己即将再婚，而女方要带她的两个女儿住进夏生的家中。让夏生没有想到的是，这两个姑娘竟然正是阳菜和瑠衣。
